Учрежден по образцу Кубка европейских чемпионов для победителей розыгрышей национальных кубков. Турнир и сам приз часто для простоты называют «Кубок кубков» Инициаторами турнира были футбольные федерации Австрии, Венгрии, Италии, Чехословакии, ГДР, Швейцарии и Югославии. Решение о розыгрыше Кубка обладателей кубков и условия его проведения были сформулированы на совещании представителей этих федераций в Вене 26 марта 1960 г. А 14 августа 1960 г. начался первый турнир с участием обладателей кубков 10 стран (кроме инициаторов — ФРГ, Англии и Шотландии). В том же году Кубок обладателей кубков был признан Европейским союзом футбольных ассоциаций (УЕФА), который с тех пор его и проводит. Во втором розыгрыше участвовало уже 22 страны, в настоящее время число участников турнира почти постоянно держится на верхнем пределе, соответствующем числу членов УЕФА (32 федерации).

Регламент соревнований представляет собой почти точную копию формулы розыгрыша Кубка европейских чемпионов (олимпийская система, два тура встреч каждой пары — на своем и чужом полях, жеребьевка поело каждого круга и т. п.).

Особенность турнира в том, что в нем могут участвовать вместо обладателей финалисты Кубка. Это допускается в тех случаях, когда одна и та же команда выигрывает первенство и Кубок своей страны. В таких случаях данная команда, как правило, предпочитает участвовать в розыгрыше Кубка европейских чемпионов, а для участия в Кубке обладателей кубка национальная федерация заявляет финалиста Кубка. Финалист имеет право участвовать в турнире обладателей кубков и тогда, когда Национальный кубок выигрывает обладатель Кубка кубков.